1986年4月16日，冈崎慎司出生于日本兵库县宝冢市。在哥哥的引导下，冈崎慎司在小学二年级时开始接触足球，并就此把这项运动当作自己的第一兴趣。升上初中后，冈崎顺利入选宝冢市少年队，并在初中毕业后进入足球传统学校--滝川第二高校 。16岁时，作为高中一年级学生的冈崎慎司，首次出战"全国高校足球选手权大会"，跟随校队一同闯入4强。随后两年，冈崎慎司晋升为队长，其球队不仅在兵库县胜出，也再度染指全国大赛四强 

2005年，冈崎慎司高中毕业后，便与日本职业足球甲级联赛球队清水心跳签订了职业合同。2006年1月1日，冈崎慎司在第85回天皇杯全日本足球选手权大会决赛中首次代表球队首发出场 。

2006赛季，冈崎慎司代表清水心跳足球俱乐部在日本J联赛出场7次，在日本联赛杯出场2次，在日本天皇杯出场3次 。

2007赛季，冈崎代表清水心跳足球俱乐部在日本J联赛出场21次，打进5个进球。

2008赛季，冈崎代表清水心跳足球俱乐部在日本J联赛出场27次，其中15次首发，打进10粒进球，位列联赛射手榜第16位 ;在日本联赛杯出场5次;在日本天皇杯出场2次，打入1球 。

2009赛季，冈崎代表清水心跳足球俱乐部参加了赛季球队在J联赛的全部比赛，打进14球，入选2009年日本J联赛年度最佳阵容 。

2010赛季，日本J联赛第2轮清水心跳对阵山形山神，冈崎在下半场尾声被对手用手肘击中脸部，致其门牙根部断裂 。本赛季，冈崎出战联赛31场并收获13个进球 。

斯图加特

2011年1月30日，冈崎慎司转会至处于德国足球甲级联赛的斯图加特足球俱乐部，双方签署了一份到2014年的工作合同，冈崎慎司身披31号球衣征战德甲联赛 。2月20日，在德甲第23轮斯图加特对阵勒沃库森的比赛中，冈崎完成了在德甲赛场的首次登场 。5月6日，冈崎在德甲联赛最后一轮与汉诺威96的比赛中取得进球，帮助球队取胜并成功保级 。2010-11赛季，冈崎慎司代表斯图加特足球俱乐部在德国足球甲级联赛中出场12次，打入2球;欧联杯出场2次 。

2011-12赛季，冈崎慎司代表斯图加特足球俱乐部在德国足球甲级联赛中出场26次，打入7球，助攻1次;德国杯出场3次 。

2012-13赛季，冈崎慎司代表斯图加特足球俱乐部在德国足球甲级联赛中出场25次，打入1球;德国杯出场6次，打入1球;欧联杯出场11次，打入2球 。

2013年6月25日，冈崎慎司转会至处于德国足球甲级联赛的美因茨足球俱乐部，双方签署了一份直到2016年6月30日的合同，转会费150万欧元 。8月3日，冈崎在德国杯第一轮中首发出战，完成了加盟美因茨后的首秀 。10月26日，美因茨主场迎战不伦瑞克，冈崎分别在第8分钟和第78分钟取得进球，首次在德甲赛场上演梅开二度 。12月21日，德甲第17轮美因茨对阵汉堡，冈崎取得2球1助攻 。4月26日，冈崎在对阵纽伦堡的比赛中取得进球，累计贡献14个联赛进球，刷新了香川真司在多特蒙德取得的德甲日本选手单赛季最多进球纪录 。2013-14赛季，冈崎慎司代表美因茨足球俱乐部在德国足球甲级联赛中出场33次，打入15球，助攻1次;德国杯出场2次。

2014-15赛季德甲联赛揭幕战，美因茨对阵帕德博恩，冈崎首发出场并取得进球 。9月13日，德甲联赛第3轮，冈崎在对阵柏林赫塔的比赛中取得2个进球，以赛季第28个进球刷新了奥寺康彦创造的日本选手德甲球队累计进球纪录 。2014-15赛季冈崎慎司代表美因茨足球俱乐部在德国足球甲级联赛中出场32次，打入12球，助攻6次;德国杯出场1次，打入1球;欧联杯出场2次，打入1球。冈崎慎司在德甲联赛射手榜上位居第8 。

莱斯特城

2015年6月27日，冈崎慎司以1000万欧元的转会费加盟处于英格兰足球超级联赛的莱斯特城足球俱乐部，签约4年。冈崎慎司也成为了英超历史上第7名日本球员 。8月8日，2015-16赛季英超揭幕战莱斯特城对阵桑德兰的比赛中，冈崎首次代表球队首发出场 。8月15日，在英超第二轮对阵西汉姆联的比赛中，冈崎取得个人在英超联赛的首个进球 。

2016年3月14日，英超第30轮，莱斯特城主场迎战纽卡斯尔联，第25分钟，莱斯特城任意球开到禁区，瓦尔迪远点头球摆渡，冈崎慎司小禁区内倒钩破门，帮助球队1-0最终取胜 。5月3日，莱斯特城提前2轮夺得俱乐部历史上首个英格兰足球超级联赛冠军，冈崎成为继朴智星、香川真司之后第3位加冕英超桂冠的亚洲球员 。2015-16赛季，冈崎慎司代表莱斯特城足球俱乐部在英格兰足球超级联赛中出场36次，打入5球，助攻2次;足总杯出场2次，打入1球;联赛杯出场1次 。