1986年1月4日，詹姆斯·米尔纳出生于英国西约克郡利兹市的沃特利（Wortley），但成长在同属利兹市的小镇霍斯福斯。童年时代的米尔纳在足球、板球和跑步方面都表现出了相当高的素质，米尔纳在上小学的时候曾连续两年获得地区田径比赛的百米冠军。不过米尔纳本人更喜欢足球，他的父母也是足球迷。

1996年，10岁的米尔纳在霍斯基斯代表韦斯特布鲁克青年队参加比赛时被利兹联足球俱乐部的球探发掘，于同年加入了利兹联足球俱乐部青训营

2002年，米尔纳升入利兹联一线队。此后米尔纳先后加盟纽卡斯尔联、阿斯顿维拉。2010年，米尔纳转会至曼城，期间帮助曼城夺得了两次英超联赛冠军。  2015年7月，米尔纳转会至利物浦。 2018-19赛季，米尔纳帮助利物浦夺得欧洲冠军联赛冠军。 2018-19赛季，米尔纳代表利物浦在各项赛事中出场45次，打进7球，助攻7次，帮助利物浦夺得欧洲冠军联赛冠军，以及英超联赛亚军

2019年12月，米尔纳与利物浦续约至2022年  。2019-20赛季，米尔纳随队提前7轮夺得英超冠军   。在替补登场客胜布莱顿后，米尔纳在英超联赛中已经出场536次，位列英超历史第五位，仅次于加雷斯·巴里、吉格斯、兰帕德、大卫·詹姆斯